寿昌镇现域，按南宋淳熙《严州图经》记载，其时（1174—1189）为寿昌县至孝、寿昌、仁丰3个乡的属地；宋末推行都图制后，属寿昌县坊都和二、三、十二、十三等都的属地；清雍正六年（1728）为寿昌县东门、桑园、学前、新街、南隅、后街、西隅、彭山、尚义等在城9庄，及七里庙、桂村畈、溪南、童源、南浦、乌石、滩下、石板、小山、枣园、周村、项墩、上仓、杨柳、过浴、陈源等16庄属地。
1912年，系城区和西华、仁丰、常乐等区属地。
1932年，县城周边地域设置为城关镇。
1935年，完成乡镇整顿后，境域为寿昌镇和东南、利涉、绿溪、敬亭、和合、溪南等7个乡（镇）之属地。
解放前后，为万松镇和西华、七里、仁丰、大慈等乡之属地。
1950年2月成立城关镇。
1950年划建小乡后，为东门、西湖、卜家蓬、南浦、周村、童家、西华、陈家、山峰等9个乡属地。
1956年并乡后，为城关镇和卜家蓬、童家、陈家等乡。
1958年10月属红星人民公社。
次年4月称卜家蓬公社，7月单设寿昌镇。
1960年属寿昌人民公社。
1961年属寿昌镇和陈家、卜家蓬、童家等4个公社。
1980年12月寿昌恢复镇建制，次年1月获得批复；1983年卜家蓬、陈家、童家先后改乡。
1992年，撤销陈家、卜家蓬两个乡，并入寿昌镇。
2005年原童家乡并入。