清代，属宁古塔副都统管辖。
清光绪七年（1881），清政府在宁古塔一带招募垦荒、试办屯田时，开辟宁古塔通往三岔口、蜂蜜山、凉水泉子3条驿道，均路经下城子分支，成为3条道路的中心枢纽。
清宣统元年（1909），隶属穆棱县管辖。
清宣统二年（1910），属第一警察区，为一分所。
1917年划为第三警察区。
1921年设为第二区。
1923年设下城子镇。
1933年设下城子保，1938年改称下城子村。
1946年4月，设置下城子区。
1947年1月，划归南穆棱县管辖，同年6月属穆棱县管辖。
1949年2月，改为第三区。
1956年3月，撤区划乡，分设下城子、马桥河、仁里3乡。
1958年9月，下城子、仁里2乡合并成立下城子人民公社。
1984年8月，改为下城子乡。
1985年3月7日，改设下城子镇。
名称沿用至今。